Rayne, 1700’lerin Romanya’sında bir sirkte yaşayan yarı vampir bir genç kızdır. Kendisinin vampir olduğunu bilmeden çalışır, kabadayının baskısı artınca ilk kez insan kanının tadını alır. Bu an, içindeki Bloodrayne’i ortaya çıkarır ve Rayne kendi gücünü fark etmeye başlar. Kısa süre sonra Sebastian ve Vladimir adlı iki vampir avcısıyla karşılaşır. İkili, Rayne’nin annesini öldüren Kagan’ın izini sürmektedir. Kagan, vampirlerin kralıdır ve Rayne’nin babasıdır. Rayne, hem onu bulmak hem de yok etmek için yola çıkar. Bu yolculukta Kagan’ın adamlarıyla çatışır, yeni yeteneklerini kullanmayı öğrenir ve kendi geçmişiyle yüzleşir.