Cult Killer, bir özel dedektifin ölümünü araştıran Cassie Holt’un, katille istemeden işbirliği yapmasını anlatıyor. Cassie, ustası Mikeal Tallini öldürüldükten sonra davayı devralır ve kasabada iz sürmeye başlar. Soruşturma onu Wallace, Dottie Evans ve Jamie Douglas çevresindeki karanlık bağlantılara götürür. Jamie, Mikeal’ın katiliyle temas kuran Cassie’ye yardım ederken, ikisi de hayatta kalmak için dikkatli davranmak zorundadır. Cassie kasabada dolaşırken, Mikeal’ın peşinde olduğu dosyalar, rüşvet ve şiddetle örülü bir düzeni ortaya çıkar. Katille kurulan bu zoraki ortaklık büyür, ama Cassie adalet için ilerlemeyi bırakmaz.