Örümcek-Adam: Örümcek-Evrenine Geçiş, Miles Morales’in farklı evrenlere uzanan bir macerada yeni Spider-Man’lerle karşılaşıp kendi yolunu bulmaya çalışmasını anlatıyor. Miles, radyoaktif örümcek ısırığından sonra kazandığı güçlerle yaşamaya alışırken beklenmedik biçimde başka bir evrene geçiyor. Orada Gwen Stacy ile yeniden karşılaşıyor ve farklı Spider-Man versiyonlarıyla birlikte hareket ediyor. Başında Hailee Steinfeld’in olduğu bu ekip, evrenler arasında ortaya çıkan tehlikeleri durdurmak için çabalıyor. Miles, hem yeni dünyadaki olaylarla uğraşıyor hem de kendi ailesini ve yaşadığı şehri korumaya çalışıyor. Jeff Morales, Rio Morales ve Peter B. Parker da bu yolculukta onun çevresinde yer alıyor.